Die Geschichte der "Protestantischen Hauptkirche" beginnt im Jahr 1648. Als der Westfälische Friede den Dreißigjährigen Krieg beendete, erhoben die evangelischen Dinkelsbühler die Forderung auf gemeinsame Nutzung der St. Georgskirche. Da sie aber im "Normaljahr" 1624 katholisch war, blieb sie katholisch. Die Evangelischen erhielten die Spitalkirche. In einem Sondervertrag wurde ihnen erlaubt, sich auf eigene Kosten eine größere Kirche zu bauen. Daran konnte man aber infolge der Kriegsschäden nicht denken. Die evangelische Gemeinde richtete sich, so gut es ging, in der viel zu kleinen Spitalkirche ein.
Durch die Säkularisation ging die Karmeliterkirche mit dem angebauten Kloster in den Besitz des bayerischen Staates über. Nun wurde sie verkauft. Die evangelische Kirchengemeinde erhielt 1812 die "allerhöchste Genehmigung" des Staates zum Kauf dieser Kirche. Sie sollte umgebaut werden. Aber das königliche Konsistorium in Ansbach nahm den Standpunkt ein, "daß das Geld nicht umsonst ausgegeben sein dürfe, da es der ansehnlichen Stadtgemeinde zu einer geräumigeren und schöneren Kirche verhelfen sollte".
Die Klosterkirche der Karmeliter wurde 1839 abgebrochen um Platz für den Bau der "Protestantischen Hauptkirche" zu schaffen. Sie wurde nach dem Plan des ansbachischen Civilbauinspektors Schulz im "byzantinischen Styl" errichtet. Aus der Klosterkirche stammt noch die südliche Langhauswand. Schon im Herbst 1840 waren die Grundmauern aufgeführt und das Dach gedeckt. Im Sommer 1843 wurde das Innere der Kirche vollendet.